John Huston se produit sur scène au music-hall dès l'âge de 3 ans dans le numéro de son père, Walter Huston. Une maladie des reins au sombre pronostic le conduit en sanatorium, où l'enfant chétif se transforme par la force d'une volonté farouche en sportif éprouvé. Guéri, il rejoint une école de préparation militaire, puis devient boxeur en 1918. En 1922, il étudie les beaux-arts et joue dans des pièces de théâtre à Broadway. Épris d'aventure, il s'engage en 1926 dans la cavalerie révolutionnaire de Pancho Villa au Mexique. De retour aux États-Unis, John Huston écrit des nouvelles et tient des petits rôles au cinéma. Engagé par Samuel Goldwyn en 1931, il travaille sur de nombreux projets comme adaptateur. Mais, responsable d'un grave accident d'automobile, il doit partir à Londres en 1934, puis à Paris, où il mène vie de bohème. Revenu à Hollywood, c'est son talent pour l'écriture qui le fait véritablement entrer dans le cinéma. Il signe en 1935 un contrat de scénariste avec la Warner Bros
Cinéaste épris d'aventure, boxeur, journaliste, dramaturge, nouvelliste, peintre, scénariste et acteur, John Huston est l'auteur d'une œuvre puissante et hétérogène.
Sa carrière de réalisateur connaît un départ foudroyant en 1941 avec l'adaptation d'un roman de Dashiell Hammett, Le Faucon maltais. Autour d'une mystérieuse statuette en bronze se déploie une intrigue exotique, sordide et ténébreuse, dans laquelle l'acteur Humphrey Bogart incarne Sam Spade, un détective privé cynique et désabusé. Le film reçoit un Oscar et deviendra l'un des plus beaux fleurons du film noir américain, dont l'esthétique visuelle marquera longtemps le style de John Huston. Engagé dans l'aviation pendant la Seconde Guerre mondiale, le cinéaste réalise pour l'armée américaine trois documentaires exceptionnels, dont en 1945 le fameux [Que la lumière soit], sur le traitement psychiatrique des blessés traumatisés par la guerre. À son retour, promu et décoré, Huston tourne au Mexique en 1947 avec Bogart et son propre père un film d'une grande maitrise cinématographique, couronné de trois Oscars, Le Trésor de la Sierra Madre. À travers l'aventure tragi-comique de deux chercheurs d'or, le cinéaste révèle certains des grands thèmes de son oeuvre, la vanité des entreprises humaines et la primauté de l'aventure collective sur la réussite, ainsi que son goût pour les perdants magnifiques. En 1948, il réalise Key Largo, histoire d'un vétéran affrontant après la guerre la corruption et le banditisme, et met en scène le couple mythique Bogart-Bacall. Ce film a parfois été interprété comme une parabole politique de la part d'un cinéaste engagé et farouchement indépendant qui s'est opposé à la constitution des " listes noires " à Hollywood au temps du maccarthysme. Quand la ville dort (1949), tourné pour la MGM, et qui révèle une inconnue, Marilyn Monroe, décrit une société gangrenée par le crime et la corruption. En 1951, John Huston réunit Humphrey Bogart et Katharine Hepburn pour un surprenant duo dans African Queen. Le tournage des extérieurs en Afrique est épique, compliqué par des conditions météorologiques désastreuses et la lourdeur des caméras Technicolor. Avec Moulin Rouge (1952), Huston récrée le Paris de la Belle Époque avec une biographie très picturale de Toulouse-Lautrec. Réflexion tragique sur la solitude du créateur, cette oeuvre témoigne de ses expérimentations sur le traitement de la couleur au cinéma, poursuivies avec Moby Dick (1954). Ce film est tourné en Technicolor, mais Huston, en superposant un négatif en couleurs et un autre en noir et blanc, parvient à obtenir l'équivalent visuel d'une gravure à l'eau-forte. Cette adaptation du roman d'Herman Melville, et dont Huston était très fier, a parfois été considéré comme blasphématoire. On y voit Gregory Peck incarner un capitaine Achab halluciné, en guerre contre le pouvoir divin incarné par la monstrueuse baleine blanche.
Installé en Irlande où il vit en châtelain, John Huston va désormais alterner films mineurs et projets ambitieux. En 1958, ce chasseur passionné tourne Les racines du ciel, d'après Romain Gary, dénonciation du trafic d'éléphants en Afrique équatoriale française. Le tournage est apocalyptique et le film sera un échec artistique. Le Vent de la plaine (1959), sur les relations entre Indiens et Blancs, dont Huston voulait faire un plaidoyer sur l'intolérance, sera réduit à un banal film d'action par ses producteurs. Mais le cinéaste tourne en 1960 un chef-d'oeuvre, Les Désaxés, réflexion sur la vie et la mort qui catalyse les drames intimes de ses interprètes. Arthur Miller avait écrit cette tragédie pour son épouse, Marilyn Monroe, qu'il s'apprêtait à quitter, et dont ce sera la dernière apparition à l'écran. On y voit aussi Clark Gable pour la dernière fois au cinéma. Montgomery Clift y tient également l'un de ses derniers rôles. Il jouera encore pour Huston celui du père de la psychanalyse dans Freud, passions secrètes en 1961. L'acteur incarne un homme torturé s'auto-analysant pour comprendre ses propres névroses. Huston a particulièrement travaillé les séquences oniriques. En 1963, il adapte une pièce de Tennessee Williams, La Nuit de l'iguane, avec un casting prestigieux (Richard Burton, Ava Gardner et Deborah Kerr), histoire d'un pasteur défroqué et réflexion sur l'amour et le pardon. Pour le huis-clos étouffant de Reflets dans un oeil d'or (1966), avec Elizabeth Taylor et Marlon Brando, il donne à l'image un ton ambre doré dominant, qui contribue à placer les personnages en dehors de la réalité.
John Huston poursuit la veine des grandes adaptations littéraires, avec L'Homme qui voulut être roi (1975), d'après la nouvelle de Rudyard Kipling, tourné au Maroc avec Sean Connery et Michael Caine. C'est l'un de ses projets les plus intimes. Histoire de la quête impossible d'un royaume mythique, cette aventure chevaleresque est bien dans le ton du cinéaste. Puis il entreprend la mise en scène d'un chef-d'oeuvre de la littérature mondiale, Au-dessous du volcan (1984), d'après Malcolm Lowry. Fidèle à l'esprit tourmenté du roman, Huston réalise une symbiose très réussie entre écriture et cinéma. Après l'adaptation en 1985 du roman de Richard Condon, L'Honneur des Prizzi, avec Jack Nicholson, John Huston livre en 1987 son ultime chef-d'oeuvre, Les Gens de Dublin, d'après une nouvelle de James Joyce. Son fils, Tony, en est le scénariste et sa fille Anjelica l'actrice principale. Méditation pénétrante sur la vie, l'amour et la mort, ce film est considéré comme le testament cinématographique du cinéaste qui s'éteint le 28 août de la même année à l'âge de 81 ans.
Pour le théâtre, John Huston monte, entre autres, Huis Clos (1945) de Jean-Paul Sartre.
Il s'illustre comme acteur dans des films d'Otto Preminger (Le cardinal), de Roman Polanski (Chinatown), de John Milius (Le lion et le vent), ou d'Orson Welles (The other side of the wind).
Il rédige ses Mémoires, An open book.
Courts métrages 1942 | Winning Your Wings | John Huston |
| 1945 | Battle of San Pietro (The) | John Huston |
| 1945 | Let There Be Light [Que la lumière soit] | John Huston |
| 1975 | Independence | John Huston |
| 1945 | Battle of San Pietro (The) | John Huston |
| 1945 | Let There Be Light [Que la lumière soit] | John Huston |
| 1945 | Battle of San Pietro (The) | John Huston |
| 1945 | Battle of San Pietro (The) | John Huston |
| 1945 | Battle of San Pietro (The) | John Huston |
| 1945 | Battle of San Pietro (The) | John Huston |
| 1945 | Let There Be Light [Que la lumière soit] | John Huston |
| 1975 | Call It Magic | Ed Apfel, Lawrence Tetenbaum |
Longs métrages| 1931 | John Huston's Home Movies | John Huston |
| 1941 | In This Our Life Le Droit au bonheur | John Huston |
| 1941 | Maltese Falcon (The) Le Faucon maltais | John Huston |
| 1942 | Across the Pacific Griffes jaunes | John Huston, Vincent Sherman |
| 1943 | Report from Aleutians Les Aléoutiennes | John Huston |
| 1943 | Tunisian Victory La Victoire de Tunisie | Frank Capra, John Huston, George Stevens |
| 1947 | Treasure of the Sierra Madre (The) Le Trésor de la Sierra Madre | John Huston |
| 1948 | Key Largo | John Huston |
| 1948 | We Were Strangers Les Insurgés | John Huston |
| 1949 | Asphalt Jungle (The) Quand la ville dort | John Huston |
| 1950 | Red Badge of Courage La Charge victorieuse | John Huston |
| 1951 | African Queen (The) La Reine Africaine | John Huston |
| 1952 | Moulin Rouge | John Huston |
| 1953 | Beat the Devil Plus fort que le diable | John Huston |
| 1954 | Moby Dick | John Huston |
| 1956 | Heaven Knows, Mr. Allison Dieu seul le sait | John Huston |
| 1957 | Barbarian and the Geisha (The) Le Barbare et la geisha | John Huston |
| 1958 | Roots of Heaven (The) Les Racines du ciel | John Huston |
| 1959 | Unforgiven (The) Le Vent de la plaine | John Huston |
| 1960 | Misfits (The) Les Désaxés | John Huston |
| 1961 | Freud Freud, passions secrètes | John Huston |
| 1962 | List of Adrian Messenger (The) Le Dernier de la liste | John Huston |
| 1963 | Night of the Iguana (The) La Nuit de l'iguane | John Huston |
| 1964 | Bibbia (La) Bible | John Huston |
| 1966 | Casino Royale | John Huston, Ken Hughes, Robert Parrish, [etc.] |
| 1966 | Reflections in a Golden Eye Reflets dans un oeil d'or | John Huston |
| 1967 | Sinful Davey Davey des grands chemins | John Huston |
| 1968 | A Walk With Love and Death Promenade avec l'amour et la mort | John Huston |
| 1969 | Kremlin Letter (The) La Lettre du Kremlin | John Huston |
| 1971 | Fat City Fat City = La Dernière chance | John Huston |
| 1972 | Life and Times of Judge Roy Bean (The) Juge et hors-la-loi | John Huston |
| 1972 | Mackintosh Man (The) Le Piège | John Huston |
| 1975 | Man Who Would Be King (The) L'Homme qui voulut être roi | John Huston |
| 1979 | Phobia | John Huston |
| 1979 | Wise Blood Le Malin | John Huston |
| 1980 | Escape to Victory = Victory A nous la victoire | John Huston |
| 1981 | Annie | John Huston |
| 1983 | Under the Volcano Au-dessous du volcan | John Huston |
| 1985 | Prizzi's Honor L'Honneur des Prizzi | John Huston |
| 1987 | Dead (The) Les Gens de Dublin | John Huston |
| 1977 | Love and Bullets Avec les compliments de Charlie | Stuart Rosenberg |
| 1931 | A House Divided Orages | William Wyler |
| 1937 | Jezebel L'Insoumise | William Wyler |
| 1938 | Amazing Dr Clitterhouse (The) Le Mystérieux Dr Clitterhouse | Anatole Litvak |
| 1938 | Juarez | William Dieterle |
| 1939 | Dr. Ehrlich's Magic Bullet [La Vie du docteur Ehrlich] | William Dieterle |
| 1940 | High Sierra La Grande évasion | Raoul Walsh |
| 1941 | Maltese Falcon (The) Le Faucon maltais | John Huston |
| 1941 | Sergeant York Sergent York | Howard Hawks |
| 1943 | Report from Aleutians Les Aléoutiennes | John Huston |
| 1945 | Know Your Ennemy : Japan | Joris Ivens, Frank Capra |
| 1945 | Stranger (The) Le Criminel | Orson Welles |
| 1945 | Three Strangers | Jean Negulesco |
| 1946 | Killers (The) Les Tueurs | Robert Siodmak |
| 1947 | Treasure of the Sierra Madre (The) Le Trésor de la Sierra Madre | John Huston |
| 1948 | Key Largo | John Huston |
| 1948 | We Were Strangers Les Insurgés | John Huston |
| 1949 | Asphalt Jungle (The) Quand la ville dort | John Huston |
| 1950 | Red Badge of Courage La Charge victorieuse | John Huston |
| 1951 | African Queen (The) La Reine Africaine | John Huston |
| 1952 | Moulin Rouge | John Huston |
| 1953 | Beat the Devil Plus fort que le diable | John Huston |
| 1954 | Moby Dick | John Huston |
| 1956 | Heaven Knows, Mr. Allison Dieu seul le sait | John Huston |
| 1963 | Night of the Iguana (The) La Nuit de l'iguane | John Huston |
| 1969 | Kremlin Letter (The) La Lettre du Kremlin | John Huston |
| 1975 | Man Who Would Be King (The) L'Homme qui voulut être roi | John Huston |
| 1988 | Mr North Mr. North | Danny Huston |
| 1938 | Wuthering Heights Les Hauts de Hurlevent | William Wyler |
| 1966 | Casino Royale | John Huston, Ken Hughes, Robert Parrish, [etc.] |
| 1971 | Last Run (The) Les Complices de la dernière chance | Richard Fleischer |
| 1945 | Three Strangers | Jean Negulesco |
| 1932 | Law and Order | Edward L. Cahn |
| 1935 | It Happened in Paris Mannequin de Paris | Carol Reed, Robert Wyler |
| 1931 | Murders in the Rue Morgue Meurtres de la rue Morgue = Double assassinat dans la rue Morgue | Robert Florey |
| 1932 | Law and Order | Edward L. Cahn |
| 1949 | Asphalt Jungle (The) Quand la ville dort | John Huston |
| 1943 | Report from Aleutians Les Aléoutiennes | John Huston |
| 1949 | Asphalt Jungle (The) Quand la ville dort | John Huston |
| 1952 | Moulin Rouge | John Huston |
| 1953 | Beat the Devil Plus fort que le diable | John Huston |
| 1954 | Moby Dick | John Huston |
| 1971 | Fat City Fat City = La Dernière chance | John Huston |
| 1988 | Mr North Mr. North | Danny Huston |
| 1943 | Report from Aleutians Les Aléoutiennes | John Huston |
| 1928 | Shakedown (The) L'Ecole du courage | William Wyler |
| 1929 | Hell's Heroes Far West | William Wyler |
| 1930 | Storm (The) La Tourmente | William Wyler |
| 1945 | Know Your Ennemy : Japan | Joris Ivens, Frank Capra |
| 1947 | Treasure of the Sierra Madre (The) Le Trésor de la Sierra Madre | John Huston |
| 1950 | Red Badge of Courage La Charge victorieuse | John Huston |
| 1962 | List of Adrian Messenger (The) Le Dernier de la liste | John Huston |
| 1963 | Cardinal (The) | Otto Preminger |
| 1964 | Bibbia (La) Bible | John Huston |
| 1966 | Casino Royale | John Huston, Ken Hughes, Robert Parrish, [etc.] |
| 1967 | Candy | Christian Marquand |
| 1968 | A Walk With Love and Death Promenade avec l'amour et la mort | John Huston |
| 1968 | De Sade Le Divin marquis | Cy Endfield, Roger Corman, Gordon Hessler |
| 1968 | Rocky Road to Dublin | Peter Lennon |
| 1969 | Kremlin Letter (The) La Lettre du Kremlin | John Huston |
| 1969 | Myra Breckinridge | Michael Sarne |
| 1969 | Spina dorsale del diavolo (La) Les Dynamiteros | Burt Kennedy |
| 1970 | Bridge in the Jungle (The) | Pancho Kohner |
| 1970 | Other Side of the Wind (The) [De l'autre côté du vent] | Orson Welles |
| 1971 | Man in the Wilderness Le Convoi sauvage | Richard C. Sarafian |
| 1972 | Life and Times of Judge Roy Bean (The) Juge et hors-la-loi | John Huston |
| 1973 | Battle for the Planet of the Apes La Bataille de la planète des singes | J. Lee Thompson |
| 1973 | Chinatown | Roman Polanski |
| 1974 | Breakout L'Evadé | Tom Gries |
| 1975 | Wind and the Lion (The) Le Lion et le vent | John Milius |
| 1976 | Angela | Boris Sagal |
| 1976 | Hollywood on Trial | David M. Helpern Jr. |
| 1976 | Tentacoli Tentacules | Oliver Hellman |
| 1976 | Winter Kills [Les Magnats du pouvoir] | William Richert |
| 1977 | Grande attaco (Il) La Grande bataille | Hank Milestone |
| 1977 | Triángulo diabólico de las Bermudas (El) Le Mystère du triangle des Bermudes | René Cardona Jr. |
| 1978 | Jaguar Lives Nom de code : Jaguar | Ernest Pintoff |
| 1978 | Visitor (The) [Le Visiteur maléfique] | Michael J. Paradise |
| 1979 | Head On | Michael Grant |
| 1979 | Wise Blood Le Malin | John Huston |
| 1982 | Lovesick | Marshall Brickman |
| 1984 | George Stevens : A Filmmaker's Journey | George Stevens Jr. |
| 1985 | Momo | Johannes Schaaf |
| 1987 | John Huston and the Dubliners | Lilyan Sievernich |