Issu d'une famille de planteurs, Joseph Cotten fait ses études à Washington. Il y fait ses études, joue au football, écrit des critiques de théâtre et rêve de devenir acteur. En 1930, il s'installe à New York et réussit à se faire embaucher comme assistant régisseur à Broadway : il débute enfin sur les planches. En 1936, il rencontre Orson Welles avec qui il travaille à la radio. Il intègre sa troupe de théâtre et participe à la célèbre émission La guerre des mondes.
Lorsque Orson Welles se penche sur la distribution de son premier film, Citizen Kane (1941), il confie le rôle important du critique de théâtre Jed Leland à son ami Joseph Cotten. Cette première expérience ouvre les portes du septième art au jeune acteur qui poursuit son ascension avec Welles (La splendeur des Amberson et Voyage au pays de la peur, 1942). Le vent en poupe, Joseph Cotten est contacté pour jouer le rôle principal de L'ombre d'un doute (1943) d'Alfred Hitchcock, dans lequel il campe un assassin élégant et charmeur, un de ses plus beaux rôles. Sauveur d'Ingrid Bergman dans Hantise (1944) de George Cukor, il incarne un ancien forçat antipathique dans Les amants du Capricorne (1949) d'Alfred Hitchcock. Il croise la route du réalisateur William Dieterle qui lui confie les rôles à succès dans Le poids d'un mensonge (1945) et dans Le portrait de Jennie, où on le retrouve en artiste incompris amoureux d'un fantôme. Pour King Vidor, il tourne Duel au soleil (1947) et La garce (1949). Cette même année, il retrouve Orson Welles dans un film de Carol Reed, Le troisième homme. La suite de sa carrière est moins brillante. Mari assassin de Marilyn Monroe dans Niagara (1953), il joue dans Le fonds de la bouteille en 1956. Au début des années 1960, il est en perte de vitesse et part tourner en Europe. Il poursuit sa carrière jusqu'au début des années 1980. De cette époque-là, la critique retient L'argent de la vieille (1972) de Luigi Comencini ou Ultimatum des trois mercenaires (1977) de Robert Aldrich.
Joseph Cotten interprète plusieurs téléfilms américains, dont The lonely profession (1969), Assault on the Wayne (1971), The devil's daughter (1972), The Lindberg kidnapping case (1976).
De 1950 à 1957, il anime sa propre émission de télévision, The Joseph Cotten Show.
Au théâtre, il crée dans The Philadelphia story, que Cary Grant reprendra à l'écran.
En 1987, il publie son autobiographie, Vanity will get you somewhere.
Courts métrages 1938 | Too Much Johnson | Orson Welles |
Longs métrages| 1942 | Journey Into Fear Voyage au pays de la peur | Norman Foster |
| 1940 | Citizen Kane | Orson Welles |
| 1940 | Citizen Kane | Orson Welles |
| 1941 | Lydia | Julien Duvivier |
| 1941 | Magnificent Ambersons (The) La Splendeur des Amberson | Orson Welles |
| 1942 | Journey Into Fear Voyage au pays de la peur | Norman Foster |
| 1942 | Shadow of a Doubt L'Ombre d'un doute | Alfred Hitchcock |
| 1943 | Gaslight Hantise | George Cukor |
| 1943 | Hers to Hold Liens éternels | Frank Ryan |
| 1944 | I'll Be Seeing You Etranges vacances | William Dieterle |
| 1944 | Since You Went Away Depuis ton départ | John Cromwell |
| 1945 | Duel in the Sun Duel au soleil | King Vidor |
| 1945 | Love Letters Le Poids d'un mensonge | William Dieterle |
| 1946 | Farmer's Daughter (The) Ma femme est un grand homme | Henry C. Potter |
| 1948 | Third Man (The) Le Troisième homme | Carol Reed |
| 1948 | Under Capricorn Les Amants du capricorne | Alfred Hitchcock |
| 1948 | Walk Softly Stranger L'Etranger dans la cité | Robert Stevenson |
| 1949 | Beyond the Forest La Garce | King Vidor |
| 1949 | Othello | Orson Welles |
| 1949 | Portrait of Jennie Le Portrait de Jennie | William Dieterle |
| 1949 | September Affair Les Amants de Capri | William Dieterle |
| 1950 | Two Flags West Les Rebelles de Fort Thorn | Robert Wise |
| 1951 | Half Angel | Richard Sale |
| 1951 | Man with a Cloak (The) [L'Homme au manteau noir] | Fletcher Markle |
| 1951 | Peking Express Pékin Express | William Dieterle |
| 1951 | Untamed Frontier Passage interdit | Hugo Fregonese |
| 1952 | Egypt by Three | Victor Stoloff |
| 1952 | Niagara | Henry Hathaway |
| 1952 | Steel Trap (The) | Andrew L. Stone |
| 1952 | Wild Heart (The) | Michael Powell, Emeric Pressburger |
| 1953 | A Blueprint for Murder | Andrew L. Stone |
| 1954 | High Green Wall | Nicholas Ray |
| 1955 | Bottom of the Bottle (The) Le Fond de la bouteille | Henry Hathaway |
| 1955 | Killer Is Loose (The) Le Tueur s'est évadé | Budd Boetticher |
| 1955 | Special Delivery | John Brahm |
| 1957 | Halliday Brand (The) | Joseph H. Lewis |
| 1957 | Touch of Evil La Soif du mal | Orson Welles |
| 1958 | From the Earth to the Moon | Byron Haskin |
| 1959 | Angel Wore Red (The) L'Ange pourpre | Nunnally Johnson |
| 1960 | Last Sunset (The) El Perdido | Robert Aldrich |
| 1964 | Hush, Hush, Sweet Charlotte Chut, chut, chère Charlotte | Robert Aldrich |
| 1964 | Money Trap (The) Piège au grisbi | Burt Kennedy |
| 1965 | Brighty of the Grand Canyon | Norman Foster |
| 1965 | Great Sioux Massacre (The) Le Massacre des Sioux | Sidney Salkow |
| 1965 | Oscar (The) La Statue en or massif | Russell Rouse |
| 1965 | Uomini dal passo pesante (Gli) Les Forcenés | Anthony Whileys, Albert Band |
| 1966 | Crudeli (I) [Les Cruels] | Sergio Corbucci |
| 1966 | Jack of Diamonds Le Valet de carreau | Don Taylor |
| 1967 | Petulia | Richard Lester |
| 1967 | Some May Live | Vernon Sewell |
| 1968 | Comanche blanco | Gilbert L. Kay |
| 1968 | Gangsters' 70 | Mino Guerrini |
| 1968 | Tora ! Tora ! Tora ! | Richard Fleischer, Toshio Masuda, Kinji Fukasaku |
| 1969 | Doomsday Voyage | John Vidette |
| 1969 | Grasshopper (The) [L'Amoureuse] = [La Sauterelle] | Jerry Paris |
| 1969 | Ido zero daisakusen Latitude zéro | Inoshiro Honda |
| 1969 | Keene | Mike Moder |
| 1970 | Abominable Dr. Phibes (The) | Robert Fuest |
| 1970 | City Beneath the Sea La Citadelle sous la mer | Irwin Allen |
| 1971 | Figlia di Frankenstein (La) | Mel Welles |
| 1971 | Orrori del castello di Norimberga (Gli) [Baron vampire] | Mario Bava |
| 1972 | Scopone scientifico (Lo) L'Argent de la vieille | Luigi Comencini |
| 1972 | Soylent Green Soleil vert | Richard Fleischer |
| 1973 | A Delicate Balance | Tony Richardson |
| 1973 | Timber Tramps | Tay Garnett, Chuck D. Keen |
| 1973 | Vérités et mensonges | Orson Welles |
| 1975 | Giustiziere sfida la città (Il) | Umberto Lenzi |
| 1976 | Twilight's Last Gleaming L'Ultimatum des trois mercenaires | Robert Aldrich |
| 1976 | Un sussurro nel buio | Marcello Aliprandi |
| 1977 | Airport 77 Les Naufragés du 747 | Jerry Jameson |
| 1977 | Ordre et la sécurité du monde (L') | Claude d' Anna |
| 1978 | Caravans | James Fargo |
| 1978 | Concorde affaire 79 S.O.S. Concorde | Roger Deodato |
| 1978 | Indagine su un delitto perfetto | Aaron Leviathan |
| 1978 | Isola degli uomini pesce (L') Le Continent des hommes-poissons | Sergio Martino |
| 1979 | Guyana el crimen del siglo Guyana, la secte de l'enfer | René Cardona Jr. |
| 1979 | Heaven's Gate La Porte du paradis | Michael Cimino |
| 1980 | Delusion | Alan Beattie |
| 1980 | Hearse (The) | George Bowers |
| 1980 | Survivor (The) Le Survivant d'un monde parallèle | David Hemmings |