Jean Seberg effectue ses premiers pas de comédienne au théâtre pendant des vacances d'été, joue dans Picnic de William Inge, Hay fever de Noël Coward. Elle passe une audition pour le rôle de Jeanne d'Arc d'Otto Preminger le 15 septembre 1956 et est engagée.
Si Jean Seberg est avant tout connue pour son personnage de Patricia, la jeune étudiante américaine amoureuse de Jean-Paul Belmondo dans A bout de souffle (1959) de Jean-Luc Godard, c'est Otto Preminger qui la révèle trois ans plus tôt dans Sainte Jeanne. Séduit par sa beauté éclatante et ses traits fins, Preminger la choisit parmi 18 000 candidates pour incarner Jeanne d'Arc ! Ce film et le suivant, Bonjour Tristesse (1957), du même réalisateur, sont des échecs. Elle tourne ensuite dans La souris qui rugissait (1959) de Jack Arnold avant d'être consacrée dans le film de Godard, où elle conserve les cheveux courts de son tout premier rôle au cinéma. Devenue l'égérie de la Nouvelle Vague, la jeune femme aux airs d'ingénue enchaîne les tournages. Elle travaille notamment pour Philippe de Broca (L'amant de cinq jours, 1960), Claude Chabrol (La ligne de démarcation, 1966) et Yves Boisset (L'attentat, 1972). Ses maris réalisateurs construisent des films autour d'elle : La récréation (1960) de François Mareuil, Les oiseaux vont mourir au Pérou (1967) et Kill (1971) de Romain Gary. En 1976, on la voit dans un dernier film, Die Wildente de Hans W. Geisendörfer. Alors qu'elle est prévue pour le tournage de La légion saute sur Kolwezi de Raoul Coutard, elle se suicide en avalant des barbituriques dans sa voiture en septembre 1979.
Dans les années 1970, Jean Seberg défend la cause des Black Panthers, le mouvement américain pour la défense des droits civiques des Noirs. En 1974, elle dirige un court-métrage, Ballad of the kid.
Courts métrages 1974 | Ballad for Billy the Kid | Jean Seberg |
| 1974 | Ballad for Billy the Kid | Jean Seberg |
| 1969 | Shadow | Joël Séria |
| 1957 | Making of a Movie | Tom Ryan |
| 1974 | Ballad for Billy the Kid | Jean Seberg |
| 1978 | Bleu des origines (Le) | Philippe Garrel |
Longs métrages| 1957 | Bonjour Tristesse | Otto Preminger |
| 1957 | Saint Joan Sainte Jeanne | Otto Preminger |
| 1959 | A bout de souffle | Jean-Luc Godard |
| 1959 | Let No Man Write My Epitaph Que personne n'écrive mon épitaphe | Philip Leacock |
| 1959 | Mouse That Roared (The) La Souris qui rugissait | Jack Arnold |
| 1960 | Amant de cinq jours (L') | Philippe de Broca |
| 1960 | Grandes personnes (Les) | Jean Valère |
| 1960 | Récréation (La) | François Moreuil |
| 1961 | Congo vivo | Giuseppe Bennati |
| 1962 | In the French Style A la française | Robert Parrish |
| 1963 | Lilith | Robert Rossen |
| 1963 | Plus belles escroqueries du monde : Le grand escroc (Les) | Jean-Luc Godard |
| 1964 | Echappement libre | Jean Becker |
| 1965 | A Fine Madness L'Homme à la tête fêlée | Irvin Kershner |
| 1965 | Moment to Moment Choc | Mervyn LeRoy |
| 1965 | Un milliard dans un billard | Nicolas Gessner |
| 1966 | Estouffade à la Caraïbe | Jacques Besnard |
| 1966 | Ligne de démarcation (La) | Claude Chabrol |
| 1967 | Oiseaux vont mourir au Pérou (Les) | Romain Gary |
| 1967 | Route de Corinthe (La) | Claude Chabrol |
| 1968 | Paint Your Wagon La Kermesse de l'Ouest | Joshua Logan |
| 1968 | Pendulum | George Schaefer |
| 1969 | Airport | George Seaton |
| 1969 | Macho Callahan | Bernard L. Kowalski |
| 1969 | Ondata di calore | Nelo Risi |
| 1971 | Kill | Romain Gary |
| 1972 | Attentat (L') | Yves Boisset |
| 1972 | Camorra Les Tueurs à gages | Pasquale Squitieri |
| 1972 | Corrupcion de Chris Miller (La) | Juan Antonio Bardem |
| 1972 | Questa specie d'amore | Alberto Bevilacqua |
| 1974 | Bianchi cavalli d'agosto | Raimondo Del Balzo |
| 1974 | Grand délire (Le) | Dennis Berry |
| 1974 | Hautes solitudes (Les) | Philippe Garrel |
| 1976 | Wildente (Die) Le Canard sauvage | Hans W. Geissendörfer |